崇圣寺始建于南诏时期，具体修建众说纷纭。蒙古段的僧人记载:“原崇圣寺建于赵初。是昭王阁罗凤与吐蕃佛教褒贬之盟，是吐蕃使节的驻地。”大理国内史《大理僧人分五类》载:“蒙台梭利崇道拜佛，而在城西建八庙四道。其中，最壮观的是崇圣寺，佛教教师居住的地方”。南诏劝丰祐时，海寿驱魔人受到重用，法师献计:“以南诏为佛国，重修崇圣寺为大崇圣寺，护国”。
据《南诏野史》(胡本、王本)、《古柏通志》等其他史料记载，当时修建崇圣寺和主塔时，寺基相距7里，圣人李建三塔，殿890间，佛11400尊，铜40590斤，建在南诏第十主塔保和。
在南诏之后的大理，佛教比南诏更发达，有“佛国”、“苗乡”之称。圣殿建成后，成为南诏、大理国佛教活动的中心。圣殿供奉的“圣”是观音。当时大理的观音崇拜极为盛行。大理二十二位皇帝中，有九位在崇圣寺出家。1056年，缅甸国王两次来到崇圣寺迎送佛牙，大理皇帝段思莲在寺中献玉佛。
元武宗“颁圣旨”时，封他为方丈和尚，保护寺院财产，免除粮税。到了元代，又进行了修缮，使“殿宇焕发新生，三塔挺立，金碧辉煌，气势磅礴，山衬(平)”了。
明郑德九年(公元1514年)5月6日，大理发生强烈地震，崇圣寺遭到严重破坏。“塔裂三尺”，史书载“城中百姓久居，中塔(大塔)断如竹，十日复时忽无玉”。除了宇通观音殿，其他所有的殿堂和建筑都被毁坏了，珍贵的文物也丢失了。李元阳重修，并撰《崇圣寺宝藏》。云纹说:“庙里有五件重物:一是三塔，二是洪钟，三是雨铜观音，四是佛牌，五是三尊金像。”其中，仓山圣盖楼，明代云南通的大型建筑，位于阜城西北三十里的崇圣寺。始建于唐代贞观年间，与洪钟同挂，铸于咸通至唐朝之间[10]。徐霞客到大理时，仍有“崇圣殿前三塔，...伸江周围是参天的松树。西边从山门进来，三塔对面有钟楼，极为雄伟。建筑后面是正殿，正殿后面是“玉柱观音堂，铜像一尊，高三尺”(《徐霞客云南之旅日记八》)。
崇圣寺在清朝咸丰年间被烧毁，只有三座塔完好无损。
崇圣寺的修复从上世纪80年代就开始不断重复。1997年，钟楼重建，“建大钟”重铸。后来建了“影池”，重修了“雨铜观音堂”
